凪宗一郎(保志总一朗 配音)和卜比牧原(三木真一郎 配音)的到来让本来平静的统道学园鸡犬不宁。虽然统道学园是一所武校,但学校提倡平和理智的武道,反对无因的暴力,而宗一郎和牧原两人此次的目的却是征服这座学校。结果可想而知,宗一郎被前来的柔剑部部长枣真夜(久川绫 配音)及高柳雅孝(关智一 配音)一脚踢飞,倒霉的他掉入了刚洗完澡的枣亚夜(茅原实里 配音)身上,没想到枣亚夜对他一见钟情。于是,有着女性恐惧症的宗一郎在统道学园的快乐生活开始了。
而随着校园生活的推进,一些被称为“柱”的标志逐渐浮出水面,这些标志分别刻在谁的上?又代表了什么?宗一郎决定一探究竟。。在某个朔夜,犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗,他们终于消灭这个邪恶的妖怪,漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整,随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程;法师弥勒的风穴消失,他返回寺庙拜祭父亲;珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久,获得自由的神乐在神无的的指引下,见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前,在神久夜的力量下,大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢,神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使,甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭,犬夜叉一行人重新聚首,向神久夜所在的富士山进发……。